По окончании университета преподавал в институте и поступил в аспирантуру Новосибирского государственного университета. В 1984 году по собственному желанию оставил преподавание в институте и был принят в церковный хор Знаменского кафедрального собора Иркутска. Совмещал послушание иподиакона у архиепископа Иркутского и Читинского Ювеналия и директора свечного завода Иркутского епархиального управления. В 1985 году в связи с переводом архиепископа Ювеналия на Курскую кафедру переехал в город Курск, где нёс послушание келейника и личного секретаря правящего архиерея.
Поступил в Ленинградскую Духовную семинарию, а потом – в Ленинградскую Духовную академию. По благословению митрополита Ленинградского и Новгородского Алексия был направлен в Курскую епархию, где был пострижен в монашество с наречением имени Иоанн в честь святителя Иоанна, митрополита Тобольского, чудотворца.
4 апреля 1990 года был рукоположен в сан иеродиакона, а 7 апреля, в праздник Благовещения Пресвятой Богородицы, в сан иеромонаха (пресвитера).
В июне 1990 года был назначен ректором возрождающегося Курского Духовного училища и возведён в сан игумена, а затем в связи с преобразованием училища в Духовную семинарию был назначен её ректором.
23 февраля 1993 года решением Священного Синода определён быть епископом Белгородским, викарием Курской епархии, с сохранением обязанностей ректора Курской Духовной семинарии. Вскоре возведён в сан архимандрита.
4 апреля 1993 года в Богоявленском кафедральном соборе в Москве хиротонисан во епископа Белгородского, викария Курской епархии.
18 июля 1995 года определением Священного Синода в связи с образованием Белгородско-Старооскольской епархии был назначен епископом Белгородским и Старооскольским.
В феврале 1995 года назначен председателем рабочей группы по планированию возрождения миссии Русской Православной Церкви на её канонической территории, в декабре 1995 года назначен председателем Миссионерского отдела и президентом Миссионерского Фонда Русской Православной Церкви.
За многие труды по устроению Матери Церкви возведён в сан архиепископа.
С 1996 по 2015 гг. был ректором Белгородской Православной Духовной семинарии (с миссионерской направленностью).
С 22 марта 2011 года – член Высшего Церковного Совета Русской Православной Церкви.
Решением Священного Синода от 7 июня 2012 года архиепископ Белгородский и Старооскольский Иоанн назначен главой новообразованной Белгородской митрополии.
18 июля 2012 года, в день Преподобного Сергия Радонежского, Святейший Патриарх Московский и всея Руси Кирилл возвёл архиепископа Белгородского и Старооскольского Иоанна в сан митрополита.
Под руководством владыки Иоанна в епархии построены и отреставрированы сотни храмов, основаны Белгородская Православная Духовная семинария (с миссионерской направленностью), Белгородская православная гимназия во имя святых равноапостольных Мефодия и Кирилла и Старооскольская православная гимназия во имя святого благоверного князя Александра Невского, Духовно-просветительский центр во имя святителя Иоасафа, епископа Белгородского, чудотворца, в г. Грайвороне, детский дом-школа во имя святых первоверховных апостолов Петра и Павла в посёлке Прохоровка, открыты детские духовно-просветительские центры в Белгороде, Новом Осколе, в посёлке Ракитное, в других городах и районных центрах области, православные детские сады в Белгороде, Старом Осколе, Строителе.
Трудами владыки Иоанна были организованы миссионерские экспедиции священнослужителей Белгородской и Старооскольский епархии и воспитанников Белгородской Православной Духовной семинарии (с миссионерской направленностью) в Республику Саха, Республику Калмыкию, Чукотский автономный округ, Республику Карелию, по Восточной Сибири и Байкало-Амурской магистрали, на Камчатку и другие регионы. Открыты и действуют миссионерские станы в отдалённых епархиях Севера, Сибири и Дальнего Востока.
Высокопреосвященный Иоанн принят действительным членом-академиком Петровской академии наук и искусств, Международной Кирилло-Мефодиевской академии славянского просвещения, а также почётным профессором Белгородского государственного университета и Белгородского государственного института искусств и культуры. С декабря 2004 года возглавляет комиссию по духовной безопасности при полномочном представителе Президента Российской Федерации в Центральном федеральном округе.
За время проведения специальной военной операции духовенством епархии под руководством митрополита Иоанна организовано взаимодействие в гуманитарной сфере с администрацией области, общественными организациями. Митрополит посещает наших бойцов на передовой, духовно окрмляя их. Более десяти блиндажных храмов были освящены Главой Белгородской митрополии в зоне проведения СВО.
Высокопреосвященный Иоанн удостоен многих церковных, государственных и общественных наград.
За активные труды по возрождению миссионерского служения Русской Православной Церкви за большой вклад в укрепление гражданского мира и возрождение духовно-нравственных традиций Президент России В.В. Путин вручил архиепископу Белгородскому и Старооскольскому Иоанну государственную награду – орден Дружбы.
Русский Биографический институт присвоил архиепископу Белгородскому и Старооскольскому Иоанну за подвижническую просветительскую деятельность звание «Человек года-2006».
Белгородский архипастырь также награждён: орденом Святителя Иннокентия, митрополита Московского и Коломенского; орденом Преподобного Сергия Радонежского II степени; орденом Святого благоверного князя Даниила Московского II степени; орденом «За благородные дела во славу Отечества»; медалями «За верность долгу и Отечеству», «За заслуги перед Зземлёй Белгородской» I, II, и III степеней, коллекцией памятных медалей «Прохоровское поле – Третье ратное поле России» I степени, «За заслуги в проведении Всероссийской сельскохозяйственной переписи населения 2006 года», нагрудным знаком коллегии главных редакторов региональных газет России "Четвёртая власть. За заслуги перед прессой».
Митрополит Иоанн удостоен ордена Преподобного Серафима Саровского II степени. медали ордена «За заслуги перед казачеством», отмечен Почётной грамотой Государственной Думы Федерального Собрания Российской Федерации. удостоен ордена Святого благоверного князя Даниила Московского III степени и ордена Преподобного Сергия Радонежского III степени, награждён орденом Святителя Иннокентия, митрополита Московского и Коломенского, II степени.